中品03-5373对大豆胞囊线虫3号生理小种免疫抗性的遗传解析
刘波1, 李英慧1, 于佰双2, 王家军2, 刘玉林1, 常汝镇1, 邱丽娟1,*
1中国农业科学院作物科学研究所 / 农作物基因资源与基因改良国家重大科学工程 / 农业部北京大豆生物学重点实验室, 北京100081
2黑龙江省农业科学院大豆研究所, 黑龙江哈尔滨150086
* 通讯作者(Corresponding author): 邱丽娟, E-mail:qiulijuan@caas.cn, Tel: 10-82105843

第一作者联系方式: E-mail:liubozhzi@163.com

摘要

大豆胞囊线虫3号生理小种在我国已发现的8个小种中分布最为广泛, 严重影响大豆生产。中品03-5373 (ZP03-5373)是对3号小种免疫的优良抗源。本研究以中品03-5373为母本, 与感病品种中黄13 (ZH13)杂交建立包含254个家系的重组自交系群体, 利用SSR、EST-SSR、InDel和SNP等506个分子标记对该分离群体进行基因型鉴定, 构建全长为2651.90 cM的遗传图谱, 标记间平均距离为5.24 cM。结合抗性鉴定数据, 在中品03-5373中检测到3个控制大豆胞囊线虫3号生理小种的QTL区间, 分别位于Gm07 ( SCN3-7)、Gm11 ( SCN3-11)和Gm18 ( SCN3-18)。其中 SCN3-18可解释29.5%的抗性变异, 为主效抗性位点 ; SCN3-7 SCN3-11分别控制6.2%和5.5%的抗性变异, 为微效位点。 SCN3-7 SCN3-18间存在显著的上位性互作。通过对中品03-5373祖先亲本2个QTL区间( SCN3-7 SCN3-11)侧翼标记的系谱追踪, 进一步证明 SCN3-7 SCN3-11与大豆胞囊线虫3号抗性相关。

关键词: 大豆; 大豆胞囊线虫; 重组自交系; 分子标记; QTL定位
Genetic Analysis of Immunity to Soybean Cyst Nematode Race 3 in Elite Line Zhongpin 03-5373
LIU Bo1, LI Ying-Hui1, YU Bai-Shuang2, WANG Jia-Jun2, LIU Yu-Lin1, CHANG Ru-Zhen1, QIU Li-Juan1,*
1 National Key Facility for Crop Gene Resources and Genetic Improvement / Key Laboratory of Soybean Biology in Beijing, Agriculture of Ministry / Institute of Crop Sciences, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China
2Soybean Research Institute, Heilongjiang Academy of Agricultural Sciences, Harbin 150086, China
Abstract

Soybean cyst nematode (SCN) race 3, one of the eight races identified in China, is widely distributed and severely reduced soybean yield. Zhongpin 03-5373 (ZP03-5373) is an elite line immune to SCN race 3. In this study, a recombinant inbred line (RIL) population was developed from a cross between ZP03-5373 and Zhonghuang 13 (ZH13). A genetic linkage map was constructed using a total of 506 molecular markers, including SSRs, EST-SSRs, InDel, and SNP. The total length of the genetic map was 2651.90 cM with an average marker spacing of 5.24 cM. Based on the phenotyping data, we detected three QTL intervals to dominate SCN3, including SCN3-7 (Gm07), SCN3-11(Gm11), and SCN3-18(Gm11). Main effect QTL, SCN3-18 could explain 29.5% of resistant variation. Two minor effect QTLs, SCN3-7 and SCN3-11, explained 6.2% and 5.5% of resistant variation, respectively. And it further showed there was significant epistatic interaction between SCN3-7 and SCN3-18 for resistance to SCN3. Both SCN3-7 and SCN3-11 were confirmed to be resistant to SCN3 by tracking flanking marker in the ancestors of ZP03-5373. These markers will be helpful for developing SCN resistant cultivars and cloning resistant genes by marker assisted selection.

Keyword: Soybean; Soybean cyst nematode; Recombinant inbreed line; Molecular marker; QTL

大豆(Glycine max L. Merri)是我国重要经济作物, 富含有利于人体健康的植物蛋白、油脂和功能保健成分。大豆胞囊线虫[Heterodera glycines Ichinohe, soybean cyst nematode (SCN)]是严重影响世界大豆生产的土传、定居性内寄生线虫[1], 主要分布于中国、美国、巴西等大豆生产国。目前, 选育和种植抗病品种是多种防治措施中最经济、有效和环境友好的方法[2]。我国虽已审定80个抗(耐)病品种, 但抗病基因主要来自Franklin, CN210和北京小黑豆等少数抗源, 存在遗传基础狭窄、抗病品种抗性单一等问题, 且仅有少数抗病品种应用于生产[3]。由于自然条件下SCN群体的多样性和高度变异, 长期种植少数抗病品种会使抗病性退化, 导致其他生理小种的爆发, 造成大豆产量的大幅度降低。因此发掘新抗源或新型抗病基因是提高抗病品种持久抗性的重要途径。

SCN抗性是多基因控制的数量性状[4, 5, 6], 自Concibido等[7]首次利用抗病品系M85-1430检测到抗病QTL以来, 有161个与大豆胞囊线虫抗性相关的QTL被检测[8, 9, 10](http://www.soybase.org/search/index. php?qtl= SCN), 位于Gm01和Gm13之外的18个染色体。其中, 在Gm08和Gm18染色体检测到的QTL最多, 分别为57个和23个。遗传分析表明, 位于Gm18上的rhg1位点控制着多个生理小种的抗性, 可解释50%的3号小种抗性变异[11]。2012年, Cook等[12]在此区间发现3个基因的串联重复数目与抗性相关, 拷贝数越高、抗性越强; 位于Gm08上的Rhg4为控制4号生理小种的主效位点, Liu等[13]利用图位克隆方法在Rhg4位点克隆了抗病基因SHMT。但是, 这2个主效基因尚不能完全解释抗性变异。Kim等[14]发现在rhg1-bRhg4抗病等位变异基础上, 聚合2个来自野生大豆QTL (cqSCN-006cqSCN-007)的抗病等位变异可以显著提高大豆的抗病性, 说明目前克隆的2个主效基因, 不足以满足分子标记辅助聚合抗病基因并选育抗病品种的需求, 有必要发掘新的抗病基因。中品03-5373含有PI437654、Peking和灰皮支黑豆等大豆胞囊线虫重要抗源的血缘, 是免疫或高抗多个大豆胞囊线虫生理小种的优异抗源[15]。张姗姗等[16]利用分子标记对其系谱材料进行分析, 筛选到与3号生理小种抗性相关的候选标记20个, 其中Gm11上的Satt197、Gm16上的Sct_193和Gm19上的Satt723均为抗3号生理小种的新位点。本研究以中品03-5373为母本、感病品种中黄13为父本建立254个家系组成的重组自交系(RIL), 通过SSR、EST-SSR、InDel、SNP等分子标记的基因型鉴定和3号小种抗性鉴定, 拟发掘中品03-5373携带的抗病QTL, 为抗病基因的克隆和分子标记辅助抗病品种选育奠定基础。

1 材料与方法
1.1 试验材料

以中国农业科学院作物科学研究所培育的中品03-5373和中黄13分别为母本和父本杂交, 2007年构建获得含有254个单株的F2群体, 以株行混收法繁殖F3-4, 单粒传法繁殖F5-F10, 建立F5:10重组自交系群体[17]。中品03-5373的来源可追踪到10个亲本, 包括Peking、灰皮支黑豆、PI437654、Hartwig、Forrest、Lee、晋1265、Hill、Dyer和Bragg, 系谱关系如图1[16]

图1 中品03-5373的系谱各品种对3号小种的抗性标于品种名称的下方。Fig. 1 Pedigree chart of Zhongpin 03-5373The resistances to SCN race 3 in each variety are labeled under the variety name.

1.2 大豆胞囊线虫抗性鉴定

2011年5月上旬在黑龙江哈尔滨试验基地鉴定重组自交系群体的亲本和254个F5:10家系对大豆胞囊线虫3号生理小种的抗性。试验采用完全随机区组设计, 单行区, 3次重复, 行长2.0 m, 行距0.5 m, 株距0.1 m。每40行设置2个亲本作为对照, 出苗后28~35 d从每株行随机挖取10株, 统计每株胞囊数。大田管理同一般大田。同时病土盆栽鉴定1次, 病土取自田间自然病圃, 将病土充分混合后装入直径为15 cm的花盆, 每盆留苗5株, 每品种播3盆。出苗后28~35 d扣盆调查每株根系胞囊数。根据每株平均胞囊数计算胞囊指数[female index (FI), FI=100× 群体株行胞囊平均数/感病亲本(中黄13)株行平均数][18]划分品种的抗性等级, FI=0的为免疫(immune, I); 0< FI≤ 10的为高抗(high resistant, HR); 10< FI≤ 30的为中抗(medium resistant, MR); 30< FI≤ 60的为中感(medium susceptible, MS); FI≥ 60的为高感(high susceptible, HS)[19]。2013年重复鉴定2011年鉴定的病株系。

1.3 分子标记和基因型分析

1.3.1 DNA提取 利用快速提取试剂盒(天根生化科技(北京)有限公司)提取254个重组自交系及其亲本和中品03-5373系谱材料嫩叶的基因组DNA[17]

1.3.2 重组自交系的分子标记鉴定 采用167个SSR[20]、4个EST-SSR[17]、24个InDel[17]和311个SNP[17]等共506分子标记鉴定RIL群体的基因型[16]

1.3.3 SNP标记鉴定 选择定位区间侧翼SNP标记, 参照Illumina公司GoldGate assay方法对11份系谱材料进行鉴定[21]

1.4 数据分析

1.4.1 表型分析 利用SAS软件Proc Mixed Asycov分析大豆胞囊线虫3号生理小种抗性的广义遗传力H2 [h2=100%× 遗传方差(Vg)/表型方差(Vp)]; 用SAS软件Statistics分析表型方差等基本统计量。

1.4.2 QTL定位 利用QTL IciMapping V3.2[22]构建连锁图, 利用Grouping命令, 将LOD值设为3.0, 默认最大遗传距离超过50 cM后进行重新分组, 使用Ordering算法对连锁群上的分子标记排序, 通过Rippling命令中的SALOD重新梳理连锁群上标记的遗传距离及相对应的位置, 最后利用Kosambi函数将计算的重组率同遗传距离转换, 参考大豆公共图谱整合的染色体标记[23], 通过MapChart2.2软件[24]绘制遗传连锁图。

利用完备区间作图方法[22]对数据进行加性及上位性QTL的检测, 使步长按照1 cM运行, 并且将LOD临界值设为2.5, 即当实际求得的LOD值大于2.5时, 就认为该区段存在1个QTL。假设在不同环境中同时存在相同性状的QTL, 则认为这是“ 一致性QTL” ; 为了确保QTL所在区间的准确性, 一般将不同环境下均能检测到的相邻区间内的QTL, 选取其能覆盖所有QTL的最大区间; 按照性状名称+染色体命名QTL。

1.4.3 区间SNP位点遗传分析 通过系谱追踪方法分析定位区间侧翼SNP标记与3号小种抗性的关联情况[25]

2 结果与分析
2.1 重组自交系和系谱群体对大豆胞囊线虫3号小种的抗性

田间病圃和温室的3号生理小种病土鉴定结果表明, 中品03-5373和中黄13分别表现免疫和高感。对重组自交系群体进行大田鉴定和温室鉴定, 重复间差异不显著, 而家系间差异极显著(P< 0.01)(表1)。254个家系的胞囊指数变异范围为0.144~291.800, 平均值为93.94, 介于2个亲本之间但趋于感病(图2)。抗、感家系数量比为6.97, 呈现偏分离。抗大豆胞囊线虫3号生理小种的广义遗传力较高, 为55.8%。

图2 中品03-5373和中黄13衍生的RIL家系对大豆胞囊线虫3号生理小种抗性的分布Fig. 2 Distribution for resistance to SCN3 in RIL population derived from the cross of Zhongpin 03-5373 and Zhonghuang 13

表1 4个重复的胞囊指数统计量分析 Table 1 Statistic analysis of the femal index for four repetitions

在11份中品03-5373系谱材料中, 有9份表现免疫和高抗, 除Dyer为高抗外, 其他皆为免疫, 包括3个主要抗源Peking, PI437654和灰皮支黑豆。其余3份皆表现高感(表2图1)。

表2 ZP03-5373祖先亲本对SCN 3号生理小种的抗性鉴定 Table 2 Resistance identification of ZP03-5373 ancestors to SCN3
2.2 大豆抗大豆胞囊线虫QTL定位分析和上位性分析

根据2011和2012年大豆胞囊线虫3号小种抗性鉴定结果, 采用ICIM方法共检测到3个QTL (SCN3-7、SCN3-11、SCN3-18), 分别位于Gm07、Gm11和Gm18 (表3图3), 其中SCN3-7位于Gm07, 侧翼标记为Map-1385和Map-1395, 二者间的遗传距离为9.44 cM, 物理距离为2.23 Mb, 对表型的贡献率为6.6%, 为微效QTL; SCN3-11位于Gm11, 侧翼标记为Map-2068和Map-2071, 二者间的遗传距离为6.31 cM, 物理距离为587 kb, 对表型贡献率为5.2%, 为微效QTL; SCN3-7SCN3- 11QTL区间未见报道, 可能为新基因; SCN3-18位于Gm18, 侧翼标记为Map-3448和Map-3450, 二者间的遗传距离为0.6 cM, 物理距离为232 kb, 可解释的表型变异为28.9%, 为主效QTL, 该位点与标记satt309紧密连锁, 距离两侧标记的遗传距离分别为1.22 cM和1.82 cM, 覆盖已报道的rhg1-b区间[27]。上位性分析发现SCN3-7位点与SCN3-18位点存在显著的上位性互作, 上位性效应为0.17, 表明在分子育种中利用SCN3-18 (rhg1-b)时要考虑其互作位点SCN3-7的作用。

图3 以中品03-5373和中黄13衍生的重组自交系定位大豆胞囊线虫3号生理小种抗性的QTLFig. 3 QTLs resistant to SCN3 identified in RIL population from the cross between ZP03-5373 and ZH13

表3 运用ICIM方法检测到的与大豆抗大豆胞囊线虫相关的加性QTL Table 3 QTLs associated with the resistance to SCN 3 of soybean identified using ICIM in soybean
2.3 利用中品03-5373系谱群体验证定位的QTL位点

2个控制3号小种抗性的QTL (SCN3-7SCN3-11)有4个侧翼标记(Map-1385和Map-1395; Map-2068和Map-2071)。在中品03-5373 (ZP03-5373) 的系谱群体中对这些标记追踪, 系谱材料中抗病亲本皆携带SCN3-7侧翼SNP位点(Map-1385)的抗病基因型C/C和SCN3-11侧翼SNP位点(Map-2071)的抗病基因型A/A和A/G, 而感病亲本皆携带Map-1385的感病等位变异A/A和G/G, 进一步证明该位点与大豆胞囊线虫3号抗性相关(图4)。

图4 QTL区间侧翼SNP位点抗病基因型在系谱材料中的传递路线Fig. 4 Transmit route of franked SNP makers of QTL in ZP03-5373 ancestors materials

3 讨论

中品03-5373对大豆胞囊线虫3号生理小种的抗性来自Peking、PI437654和灰皮支黑豆等3个抗源, 其中Peking是美国288个栽培品种中46个祖先亲本之一, 与Pickett、PI88788和PI90763同为大豆胞囊线虫的鉴别寄主[26]; PI437654是抗大豆胞囊线虫1号、2号、3号、5号和14号等多个生理小种的抗源[27], 已广泛地用于美国等大豆主产国抗病品种的选育[28]。灰皮支黑豆(ZDD2315)为我国鉴定出的兼抗大豆胞囊线虫1号、2号、3号、4号和5号生理小种的优异抗源[29], 吴海燕[30]进一步对中国大量的小黑豆进行抗胞囊线虫基因归类分析发现, 灰

皮支黑豆对大豆胞囊线虫1号、2号、3号、4号、5号、7号和14号生理小种均表现抗性, 属于优异的线虫抗源。张姗姗等[16]利用分子标记对中品03- 5373的系谱材料分析, 筛选到与3号生理小种抗性相关的候选标记20个, 其中Gm11上的Satt197、Gm16上的Sct_193和Gm19上的Satt723均为抗3号生理小种的新位点。本研究发现控制3号生理小种抗性的3个QTL, 其中SCN3-18为主效QTL。在该位点附近, 前人研究通过抗源PI437654[31]、PI209332[32]、Peking、PI90763、PI88788[33, 34]、PI89772[35]和PI404198A[36]定位了rhg1位点, 且有大量的抗性QTL, 其中Satt038与rhg1相距仅为3 cM[37]。Cregan等[38]报道了Satt309与rhg1仅相距0.4 cM。Kim等[11]利用4个相关群体将rhg1的侧翼区间rhg1-b缩小到了67 kb。2012年, Cook等[12]在此区间克隆了3个基因, 发现它们的串联重复数目相关, 拷贝数越多、抗性越强。另外2个微效位点SCN3-7 (物理位置为38 093 920~40 320 836)和SCN3-11 (物理位置为36 848 383~37 434 951)分别处在Gm07和Gm11上, 未见报道, 推测为新位点。前人研究表明, 聚合来自野生大豆QTL (cqSCN-006cqSCN-007)的抗病等位变异可以显著提高大豆的抗病性[14], 但本研究发现中品95-5383的2个抗性位点SCN3-7SCN3-18间存在上位性作用, SCN3-7的存在将削弱rhg1-b的抗性。本研究结果为分子标记辅助选择育种和抗病基因克隆提供信息和材料。

4 结论

检测到3个抗大豆胞囊线虫的QTL, 其中SCN3- 18为主效QTL, 位于公布的rhg1-b附近, 与前人定位相同; SCN3-7SCN3-11是新检测的QTL, 并在中品03-5373的系谱中得到验证。利用QTL互作上位性这一重要的遗传基础发现了SCN3-7与SCN3-18之间存在互作效应, 即SCN3-7的存在将削弱rhg1-b的抗性, 表明分子标记选择抗病育种的复杂性。

The authors have declared that no competing interests exist.

参考文献
[1] 常玮, 韩英鹏, 胡海波, 李文滨. 基于元分析与结构域注释的大豆胞囊线虫抗性基因挖掘. 中国农业科学, 2010, 43: 4787-4795
Chang W, Han Y P, Hu H B, Li W B. Mining cand idate genes for resistance to soybean cyst nematode based on meta-analysis and domains annotations. Sci Agric Sin, 2010, 43: 4787-4795 (in Chinese with English abstract) [本文引用:2] [CJCR: 1.889]
[2] 陈贵省, 颜清上, 闫淑荣, 邵桂花. 大豆胞囊线虫的危害与控制. 作物杂志, 2000, (1): 6-9
Chen G S, Yan Q S, Yan S R, Shao G H. Destroy and control of soybean cyst nematode. Crops, 2000, (1): 6-9 (in Chinese) [本文引用:2] [CJCR: 0.6276]
[3] 袁翠平, 卢为国, 刘章雄, 李英慧, 李卫东, 关荣霞, 常汝镇, 邱丽娟. 大豆抗胞囊线虫4号生理小种新品系SSR标记分析. 作物学报, 2008, 34: 1858-1864 (in Chinese with English abstract)
Yuan C P, Lu W G, Liu Z X, Li Y H, Li W D, Guan R X, Chang R Z, Qiu L J. SSR analysis of new developed soybean lines resistant to soybean cyst nematode (Heterodera glycines Ichinohe) race 4. Acta Agron Sin, 2008, 34: 1858-1864 [本文引用:1] [CJCR: 1.667]
[4] Anand S C, Rao-Arelli A P. Genetic analyses of soybean genotypes resistant to soybean cyst nematode race 5. Crop Sci, 1989, 29: 1181-1184 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[5] Arelli P R, Young L D, Concibido V C. Inheritance of resistance in soybean PI567516C to LY1 nematode population infecting cv. Hartwig. Euphytica, 2009, 165: 1-4 [本文引用:1] [JCR: 1.643]
[6] Guo B, Sleper D A, Arelli P R, Shannon J G, Nguyen H T. Identification of QTLs associated with resistance to soybean cyst nematode races 2, 3 and 5 in soybean PI 90763. Theor Appl Genet, 2005, 111: 965-971 [本文引用:1] [JCR: 3.658]
[7] Concibido V C, Denny R L, Boutin S R, Hautea R, Orf J H, Young N D. DNA marker analysis of loci underlying resistance to soybean cyst nematode (Heterodera glycines Ichinohe). Crop Sci, 1994, 34: 240-246 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[8] Guo B, Sleper D A, Nguyen H T, Arelli P R, Shannon J G. Quantitative trait loci underlying resistance to three soybean cyst nematode populations in soybean PI 404198A. Crop Sci, 2006, 46: 224-233 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[9] Meksem K, Pantazopoulos P, Njiti V N, Hyten L D, Arelli P R, Lightfoot D A. ‘Forrest’ resistance to the soybean cyst nematode is bigenic: saturation mapping of the Rhg1 and Rhg4 loci. Theor Appl Genet, 2001, 103: 710-717 [本文引用:1] [JCR: 3.658]
[10] Vuong T D, Sleper D A, Shannon J G, Nguyen H T. Novel quantitative trait loci for broad-based resistance to soybean cyst nematode (Heterodera glycines Ichinohe) in soybean PI 567516C. Theor Appl Genet, 2010, 121: 1253-1266 [本文引用:1] [JCR: 3.658]
[11] Kim M, Hyten D L, Bent A F, Diers B W. Fine mapping of the SCN resistance locus from PI 88788. Plant Genome, 2010, 3: 81-89 [本文引用:2] [JCR: 2.463]
[12] Cook D E, Lee T G, Guo X L, Melito S, Wang K, Bayless A M, Wang J P, Hughes T J, Willis D K, Clemente T E, Diers B W, Jiang J M, Hudson M E, Bent A F. Copy number variation of multiple genes at Rhg1 mediates nematode resistance in soybean. Science, 2012, 338: 1206-1209 [本文引用:2]
[13] Liu S, Kand oth P K, Warren S D, Yeckel G, Heinz R, Alden J, Yang C L, Jamai A, Mellouki T E, Juvale P S, Hill J, Baum T J, Cianzio S, Whitham S A, Korkin D, Mitchum M G, Meksem K. A soybean cyst nematode resistance gene points to a new mechanism of plant resistance to pathogens. Nature, 2012, 492: 256-260 [本文引用:1] [JCR: 38.597]
[14] Kim M, Hyten D L, Niblack T L, Diers B W. Stacking resistance alleles from wild and domestic soybean sources improves soybean cyst nematode resistance. Crop Sci, 2011, 51: 934-943 [本文引用:2] [JCR: 1.513]
[15] 刘章雄, 卢为国, 常汝镇, 邱丽娟. 大豆抗胞囊线虫4号生理小种的种质创新. 大豆科学, 2009, 27: 911-914
Liu Z X, Lu W G, Chang R Z, Qiu L J. Creation of new soybean SCN4 resistant lines. Soybean Sci, 2008, 27: 911-914 (in Chinese with English abstract) [本文引用:1] [CJCR: 0.886]
[16] 张姗姗, 李英慧, 李金英, 邱丽娟. 优良品系中品03-5373系谱的遗传解析及抗大豆胞囊线虫病相关标记鉴定. 作物学报, 2013, 39: 1746-1753
Zhang S S, Li Y H, Li J Y, Qiu L J. Genetic dissection of elite line Zhongpin 03-5373 pedigree and identification of cand idate markers related to resistance to soybean cyst nematode. Acta Agron Sin, 2013, 39: 1746-1753 (in Chinese with English abstract) [本文引用:4] [CJCR: 1.667]
[17] Liu Y L, Li Y H, Jochen C R, Mette M F, Liu Z X, Liu B, Zhang S S, Yan L, Chang R Z, Qiu L J. Identification of QTLs underlying plant height and seed weight in soybean. Plant Genome, DOI: DOI:10.3835/plantgenome2013.03.0006 [本文引用:5] [JCR: 2.463]
[18] Golden A M. Terminology and identity of infraspecific forms of the soybean cyst nematode (Heterodera glyecines). Plant Dis Rep, 1970, 54: 544-546 [本文引用:1]
[19] 郑延海, 闫世纯. 大豆胞囊线虫生理小种的鉴定及大豆种质资源对其抗性的评价. 植物保护, 1997, 23(4): 31-32
Zheng Y H, Yan S C. Identification of soybean cyst nematode species and the evaluation of the soybean germplasm’s resistance. Plant Prot, 1997, 23(4): 31-32 (in Chinese) [本文引用:1]
[20] Song Q, Jia G, Zhu Y, Grant D, Nelson R T, Hwang E Y, Hyten D L, Cregan P B. Abundance of SSR motifs and development of cand idate polymorphic SSR markers (BARCSOYSSR_1. 0) in soybean. Crop Sci, 2010, 50: 1950-1960 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[21] 李英慧, 袁翠平, 张辰, 李伟, 南海洋, 常汝镇, 邱丽娟. 基于大豆胞囊线虫病抗性候选基因的SNP位点遗传变异分析. 遗传, 2009, 31: 1259-1264
Li Y H, Yuan C P, Zhang C, Li W, Nan H Y, Chang R Z, Qiu L J. Genetic variation of SNP loci based on cand idate gene for resistance to soybean cyst nematode. Hereditas (Beijing), 2009, 31: 1259-1264 (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[22] 王建康. 数量性状基因的完备区间作图方法. 作物学报, 2009, 35: 239-245
Wang J K. Inclusive composite interval mapping of quantitative trait genes. Acta Agron Sin, 2009, 35: 239-245 [本文引用:2] [CJCR: 1.667]
[23] Hyten D L, Choi I Y, Song Q J, Specht J E, Carter T E, Shoemaker R C, Hwang E Y, Matukumalli L K, Cregan P B. A high density integrated genetic linkage map of soybean and the development of a 1536 universal soy linkage panel for quantitative trait locus mapping. Crop Sci, 2010, 50: 960-968 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[24] Vorrips R E. MapChart: software for the graphical presentation of linkage maps and QTLs. J Hered, 2002, 93: 77-78 [本文引用:1] [JCR: 1.995]
[25] 刘刚, 鲁绍雄. 利用连锁不平衡进行QTL精细定位的策略. 家畜生态学报, 2007, 27(6): 197-201
Liu G, Lu S X. Strategties for fine mapping of QTL with linkage disequilibrium. Acta Ecol Anim Domast, 2007, 27(6): 197-201 (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[26] Lohnes D G, Bernard R L. Ancestry of US/Canadian commercial cultivars developed by public institutions. Soybean Genetics Newsletter-US Department of Agriculture, Agricultural Research Service, 1991 [本文引用:1]
[27] Anand S C, Gallo K M, Baker I A, Hartwig E E. Soybean plant introductions with resistance to races 4 or 5 of soybean cyst nematode. Crop Sci, 1988, 28: 563-564 [本文引用:2] [JCR: 1.513]
[28] Wu X, Blake S, Sleper D A, Shannon J G. QTL, additive and epistatic effects for SCN resistance in PI 437654. Theor Appl Genet, 2009, 118: 1093-1105 [本文引用:1] [JCR: 3.658]
[29] 李莹, 王志, 焦广音, 常汝镇. 中国大豆遗传资源对大豆孢囊线虫4号生理小种的抗性鉴定研究. 中国农业科学, 1991, 24(5): 64-69
Li Y, Wang Z, Jiao G Y, Chang R Z. Studies on resistance of soybean germplasm resources to race 4 of soybean cyst nematode. Sci Agric Sin, 1991, 24(5): 64-69 (in Chinese with English abstract) [本文引用:1] [CJCR: 1.889]
[30] 吴海燕. 大豆与大豆胞囊线虫相互关系研究. 沈阳农业大学博士学位论文, 辽宁沈阳, 2003. pp 150-153
Wu H Y. The Interaction of Resistance Soybean and Heterodera glycine. PhD Dissertation of Shenyang Agricultural University, Shenyang, China, 2003. pp 150-153 (in Chinese with English abstract) [本文引用:1]
[31] Webb D M, Baltazar B M, Rao-Arelli A P, Schupp J, Clayton K, Keim P, Beavis W D. Genetic mapping of soybean cyst nematode race-3 resistance loci in the soybean PI 437654. Theor Appl Genet, 1995, 91: 574-581 [本文引用:1] [JCR: 3.658]
[32] Concibido V C, Denny R L, Lange D A, Orf J H, Young N D. RFLP mapping and marker-assisted selection of soybean cyst nematode resistance in PI 209332. Crop Sci, 1996, 36: 1643-1650 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[33] Concibido V C, Lange D A, Denny R L, Lange D A, Orf J H, Young N D. Genome mapping of soybean cyst nematode resistance genes in ‘Peking’, PI 90763, and PI 88788 using DNA markers. Crop Sci, 1997, 37: 258-264 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[34] Glover K D, Wang D, Arelli P R, Carlson S R, Cianzio, Diers B W. Near isogenic lines confirm a soybean cyst nematode resistance gene from PI88788 on linkage group J. Crop Sci, 2004, 44: 936-941 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[35] Yue P, Sleper D A, Arelli P R. Mapping resistance to multiple races of in soybean PI89772. Crop Sci, 2001, 41: 1589-1595 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[36] Guo B, Sleper D A, Nguyen H T, Arelli P R, Shannon J G. Quantitative trait loci underlying resistance to three soybean cyst nematode populations in soybean PI404198A. Crop Sci, 2006, 46: 224-233 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[37] Mudge J, Cregan P B, Kenworthy J P, Kenworthy W J, Orf J H, Young N D. Two microsatellite markers that flank the major soybean cyst nematode resistance locus. Crop Sci, 1997, 37: 1611-1615 [本文引用:1] [JCR: 1.513]
[38] Cregan P B, Mudge J, Fickus E W, Danesh D, Denny R, Young N D. Two simple sequence repeat markers to select for soybean cyst nematode resistance conditioned by the rhg1 locus. Theor Appl Genet, 1999, 99: 811-818 [本文引用:1] [JCR: 3.658]